Nato nel 1969 a Brooklyn, Darren Aronofsky è sempre stato incline all’arte, amante dei film classici e dedito, da ragazzo, all’arte dei graffiti.
Dopo aver studiato cinematografia tradizionale e animazione all’università di Harvard, inizia a lavorare alla sceneggiatura del suo primo lungometraggio, "π - Il teorema del delirio", nel 1996, portandolo a compimento due anni dopo, dopo aver superato notevoli difficoltà economiche. Il  film viene presentato al Sundance (dove riscuote un buon successo di critica e di pubblico e vince il premio per la migliore regia) e in molti altri festival.
Successivamente si dedica all’adattamento del romanzo di Hubert Selby JR, "Requiem for a dream". Presentato nel 2000 al Festival di Cannes, il film fa il giro del mondo e vince numerosi riconoscimenti internazionali, oltre alla candidatura all’Oscar per l’attrice protagonista (Ellen Burstyn).  
Nel 2006 firma la regia di "The Fountain – L’albero della vita", presentato in concorso alla Mostra del Cinema di Venezia, ma la pellicola si rivela un flop ai botteghini. Ambientato in tempi e luoghi diversi, ha come protagonisti assoluti Hugh Jackman e la moglie del regista Rachel Weisz. Il film ha una genesi difficilissima: la produzione parte nel 2001 con ipotetici interpreti Brad Pitt e Russell Crowe, che si tirano indietro all’ultimo minuto. E' invece storia recente "The Wrestler" (2008), vincitore del Festival di Venezia e il cui stile è completamente diverso da quello degli altri lavori, con uno straordinario Mickey Rourke nei panni di un lottatore che riesce a rinascere come la leggendaria araba fenice. Il film ha avuto due nomination agli Oscar: una per Mickey Rourke (Miglior Attore protagonista) e l'altra per Marisa Tomei (Miglior Attrice non protagonista).
Il successo professionale ha avuto, però, un brutto contraltare dal punto di vista sentimentale. Legato da diversi anni all'attrice Rachel Weisz dalla quale ha avuto un figlio nel 2006, i due si sono lasciati perchè la Weisz si è innamorata del collega Daniel Graig.
Aronofsky, però, si è gettato a capofitto nel lavoro e, nel 2010, a Venezia ha presentato in concorso "Il cigno nero" sul mondo del balletto, con una straordinaria Natalie Portman. A dimostrazione della sua bravura, il regista ha avuto una nomination per la Miglior Regia ai prossimi Oscar.