Nasce a Los Angeles il 12 febbraio del 1968. Figlio di Jane Cameron Agee e dell'attore James Brolin, debutta nel 1985 nel film d’avventura “I Goonies” di Richard Donner, dopodiché appare in diverse serie televisive, come “21 Jump Street”, fino ad ottenere il ruolo di Wild Bill Hickok nella serie tv western “I ragazzi della prateria”, ruolo che interpreta fino al 1992.
Nel 1996 recita al fianco di Ben Stiller e Patricia Arquette in “Amori e disastri”, dove interpreta un agente di polizia gay. Oltre al cinema, lavora in teatro, dove interpreta il ruolo principale nella commedia “True West” di Sam Shepard. Recita in film come “Mimic” del 1997 con Mira Sorvino, “Melinda e Melinda” di Woody Allen prodotto nel 2004, “L'uomo senza ombra” del 2000 con Kevin Bacon e in “Grindhouse”, 2007, di Quentin Tarantino e Robert Rodriguez. Nel 2007 appare in “Non è un paese per vecchi” dei fratelli Coen e “American Gangster” di Ridley Scott. Successivamente viene ingaggiato dal regista Oliver Stone per interpretare il ruolo di George W. Bush nel controverso film biografico “W.”. Dopo che si era fatto il suo nome per ereditare il ruolo che fu di Arnold Schwarzenegger in “Terminator Salvation”, quarto capitolo della saga di “Terminator”, ottiene la parte del consigliere comunale Dan White in “Milk”, appassionato biopic di Gus Van Sant su Harvey Milk, il primo uomo dichiaratamente gay a ricoprire una carica pubblica in America. Questa performance gli vale un National Board of Review Awards e una nomination agli Oscar come miglior attore non protagonista.